Fünf Jahre nach der Theatereröffnung begann eine neue Epoche für die Augsburger Puppenkiste. Am 21. Januar 1953, knapp einen Monat nach dem offiziellen Start des ersten deutschen Fernsehsenders, übertrug dieser das musikalische Märchen Peter und der Wolf live aus Hamburg.
In den Jahren 1954 und 1955 folgten Walter Oehmichens Marionetten dann regelmäßig Einladungen nach Frankfurt. Das erste live gesendete Fernsehspiel, das aus der Zusammenarbeit mit dem Hessischen Rundfunk hervorging, war Der Kleine Prinz. Aus diesen Jahren stammen auch die ältesten erhaltenen Filme. Als die Zusammenarbeit mit dem HR nach kurzer Unterbrechung im Jahr 1959 wieder aufgenommen wurde, gehörten Live-Übertragungen weitestgehend der Vergangheit an. Fortan drehte der Sender Filme und Mehrteiler nach von Manfred Jenning entwickelten Drehbüchern. Zunächst in Schwarz/Weiß, ab 1965 dann in Farbe. Einige dieser Produktionen, wie z. B. Jim Knopf und Lukas der Lokomotivführer oder Urmel aus dem Eis, wurden im Lauf der Jahrzehnte durch häufige Wiederholung zu bekannten und beliebten Klassikern des Kinderfernsehens.
Nach Jennings frühem Tod im Jahr 1979 zeichnete bis Anfang der 1990er Sepp Strubel verantwortlich für Drehbuch und Regie der Fernsehproduktionen mit den Marionetten aus Augsburg.
1997 wagte die Puppenkiste dann mit dem Film Die Story von Monty Spinnerratz einen ersten Ausflug in die deutschen und US-amerikanischen Kinos.
Seit 2004 sind die Figuren der Augsburger Puppenkiste wöchentlich mit der Serie Ralphi im Programm des Senders BRalpha vertreten.